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勝久の主家で当時後瀬山城を本拠としていた若狭武田氏は勢力基盤が脆弱で、度重なる戦乱や家臣団の抗争で衰えており、武田義統はこれを鎮圧するため越前の朝倉義景に支援を要請した。
勝久はこれに反発して義統の子・元明を擁立し、永禄6年（1563年）に始まる朝倉氏の若狭侵攻を佐柿国吉城で撃退し続けた。
この時の籠城戦の様子は、勝久配下の田辺宗徳入道（半太夫安次）が江戸時代初期に書いた『国吉城之記』が元となった『国吉城籠城記』で知られるようになり、勝久と佐柿国吉城の名声が広まることとなった。

永禄11年（1568年）に元明は朝倉氏によって一乗谷城に連行され、若狭は朝倉氏の支配下に置かれた。
しかし勝久は単独で籠城戦を展開し朝倉氏に対抗し続け、元亀元年（1570年）に朝倉攻めを行った織田信長を佐柿国吉城に迎えている。
以後も勝久は織田氏につき、信長から若狭を与えられた丹羽長秀の与力となり、本能寺の変後に柴田勝家と羽柴秀吉が対立した際に長秀が秀吉方についたことで、天正10年（1582年）10月に勝久は柴田方の攻撃に備え佐柿国吉城の改修を命じられている。
賤ヶ岳の戦い後は秀吉の家臣・木村重茲が城主となり、城と城下の整備を進めた。
この時代に佐柿国吉城は近世城郭への改修が行われたと考えられ、山上の主郭部と山麓の居館といった主要部分に石垣が築かれた。
もっとも尾根筋の曲輪群は土造りのままで、石垣も従来の縄張を活かして築かれたこともあり、中世城郭から近世城郭への過渡期の特徴を残す城となっている。

重茲の後は浅野氏、木下氏、京極氏らが佐柿国吉城に城代を置いて支配し、寛永11年（1634年）に酒井忠勝が小浜に入ると、翌年に佐柿国吉城の南側に佐柿町奉行所と御茶屋屋敷が築かれ、佐柿国吉城は廃城となった。

平成29年（2017年）、続日本100名城（139番）に選定された。