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元亀4年（1573年）3月には信長との対立が決定的となった義昭が挙兵し二条城に立て籠もったが、信長が上京の町屋を焼き払って義昭に圧力をかけると義昭は正親町天皇の勅命を受け入れ、一時は信長と和睦した。
しかし7月になって義昭は再び挙兵し、京を出て近臣である真木嶋昭光の居城だった槇島城に入った。『信長公記』によると、義昭挙兵の報を聞いた信長は槇島城から宇治川を挟んだ対岸の「上やなぎ山」に陣を置き、槇島城攻撃を命じたという。
信長の軍勢は宇治川を渡って槇島城の「外構」を打ち破り、「本城」へ突入しようとしたところで義昭方から和睦の提案があり、義昭の子息を人質とする条件で城から退去することになったと『本願寺文書』に記されている。
その後、『上林文書』によると12月には信長が宇治の上林氏に対し「諸商人荷物陸地河上通路幷宿」の支配を「宇治・真木嶋」において申し付けたといい、槇島が拠点となっていたと考えられる。また信長は細川京兆家の昭元を槇島城に入れている。
本能寺の変で信長が横死した後は豊臣秀吉の家臣である一柳氏が一時入城したとされるが、秀吉による宇治川の付け替えによって槇島の地は河川から離れて急速に陸地化した。慶長5年（1600年）の関ヶ原の戦いで西軍が木幡山伏見城を攻撃した際には槇島築城の話が上がっており、宇治川が離れた後も槇島は軍事的要地であったと思われるが、これを最後に槇島城に関する記述は見られなくなる。