後北条氏の本城・小田原城の重要な支城で、「地黄八幡」として知られ北条五色備の黄備を率いた北条綱成が属する、後北条氏家臣団のなかでも特に大きな勢力を有した玉縄衆の本拠地。 文明年間(1469~1486年)初頭、鎌倉の北出入り口を抑えるため関東管領山内上杉氏が築城したとされる。 永正9年(1512年)以降に北条早雲が大改修を行い、三浦氏攻略の際にはここで三浦義同救援に向かう扇谷上杉朝興を撃破し、新井城の義同を自刃に追い込んだ。 玉縄城は早雲の子氏綱の代でも重要視され、北条五色備の赤備を率いる北条綱高が城代を務めた。
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享禄2年(1529年)頃に早雲の次男である氏時が初代城主となった。玉縄城は最初に取り立てられた小田原城の支城であり、玉縄衆は三浦氏の旧臣を三浦衆として取り込み、三浦半島を抑える水軍を統括するとともに、鎌倉防衛の重責を担った。 天文11年(1542年)に綱成が三代目の玉縄城主となり、以後も氏繁、氏舜、氏勝と綱成の家系が玉縄城主となり、天正18年(1590年)の小田原征伐の際に開城するまで玉縄北条氏として続いた。 玉縄北条氏が率いる玉縄衆は後北条氏の重要な戦いで常に主力として参陣し、天文15年(1546年)の河越城の戦いや永禄7年(1564年)の第二次国府台合戦、永禄12年(1569年)の三増峠の戦いなどで奮戦した。
小田原征伐の際には玉縄城主の北条氏勝は山中城へ援将として入ったが、山中城は豊臣方の猛攻によって落城、氏勝は城から逃されたのちに玉縄城まで退いて籠城したが、徳川軍に包囲されて降伏した。 小田原征伐後、関東には徳川家康が配置され、玉縄城も徳川領に組み込まれた。 家康は重臣のの本多正信を玉縄城に入れ、後に松平正綱が入り初代玉縄藩主となった。 元禄16年(1703年)に松平氏は大多喜藩へ転封されて玉縄藩は廃藩、玉縄城も廃城となった。
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