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三刀屋氏は室町期には出雲守護である山名氏や京極氏に従い、尼子経久がこれにかわると一旦は幕命を受けこれと対立するも、その後尼子氏に従った。
大内氏による月山富田城攻めにおいては一旦は大内氏に従うも他の多くの国人同様に尼子氏に帰参、その後も尼子方として毛利氏との戦に度々出陣している。
しかし、永禄4～5年（1561〜1562年）にかけて毛利氏が出雲へと勢力を伸ばし始めると、時の当主三刀屋久扶は周辺の三沢氏などとともに毛利氏に降伏した。
三刀屋城は山陽と山陰を結ぶ街道沿いという地理的特性から毛利氏にとって重要な兵站拠点となるため尼子氏は三刀屋城を攻めたが、毛利氏の援軍を得た久扶はこれを追い返し、そのまま久扶は尼子攻めに従軍した。
久扶は後の尼子再興軍に関して、その動向が史料によって分かれており、加わったとも、拒絶されたともとなっているが、その後も毛利家臣であったところを見ると、再興軍に加わって活動したとは考えにくい。
その後も三刀屋氏は毛利家臣として吉川元春のもとで活動していたが、天正14年（1586年）に久扶は所領の三刀屋郷を没収された。これは毛利輝元らの上洛に付き添った際に徳川家康を面談したことから疑念を受けたためという説が存在する。
だが、実際には上洛も家康に面会したという史料はなく、周辺の三沢氏や赤穴氏なども前後して所領を奪われていることも鑑みると、毛利家中で在地性の強い国人領主の基盤を奪うという政策が行われた結果であると考えられている。
いずれにせよ三刀屋氏は三刀屋郷から去り、一旦来歴が不明となるが、関ヶ原の合戦後、毛利氏にかわり堀尾氏が出雲に入ると、堀尾氏の手によって石垣が築かれるなどの改修が行われたと見られている。
これは堀尾氏が三刀屋城を本城にしようと考えていたなどの説があるが、堀尾氏は松江城を本城とし、三刀屋城は結局元和元年（1615年）の一国一城令によって廃城となった。

三刀屋郷を去った三刀屋氏は、久扶が京都に移りそこで死去、その嫡男孝扶は毛利氏に仕えていたが、その後毛利氏の下を去り、細川氏を経て最終的に紀州徳川氏に仕え姓を諏訪部に戻したという。

城跡は公園として整備され、二の丸とされる一帯には城山稲荷神社が存在する。一方、公園整備の際に主郭付近を中心に道路整備等に伴う改変が行われた可能性が高く、遺構の一部はその際に失われたと考えられる。
それでも本丸や城域北東部の物見台跡などには堀尾氏時代のものと考えられる石垣が残されている他、城域各地に郭の跡が確認できるなど、少なからぬ遺構が確認できる。