永禄11年（1568年）に始まる武田信玄による駿河侵攻の際に築かれ、縄張は馬場信春が担当し武田氏の築城技術を代表する丸馬出が設けられたとされる。 信玄は江尻城を駿河東部支配の拠点とし、城代に山県昌景を入れ駿河西部の制圧にあたらせた。このためゲーム内で江尻城は昌景とは深い関係にある城と認識されており、武神降臨！山県昌景では高天神城によって語られている。 昌景は元亀2年（1571年）の遠江・三河侵攻、元亀3年（1572年）からの西上作戦でも信玄に従って武功を挙げたが、天正3年（1575年）の長篠の戦いで戦死し、江尻城には穴山信君が城代として入った。 信君が天正10年（1582年）に織田・徳川氏に内応したことで江尻城は徳川氏に属し、徳川家康が関東に移った後は中村一氏の駿府城の支城となり、その後慶長6年（1601年）に廃城となった。
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