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しかし佐竹氏中興の祖と呼ばれる第十五代義舜は永正元年（1504年）、岩城氏の支援を得て常陸太田城を奪還、山入家を討って佐竹氏を統一した。
「鬼義重」の異名で知られる第十八代義重は常陸太田城を拠点に北関東に覇を唱え、佐竹氏の全盛期を築いた。
第十九代義宣の頃に居城は水戸城に移り、慶長7年（1602年）に出羽国へと転封となった後、常陸太田城は廃城となった。

常陸太田城は里川と源氏川に挟まれた南北に長い鯨ヶ丘台地の中央部に築かれ、台地中央部に5つの曲輪が置かれた。主郭部の南側には城下町が広がり、北側は阿武隈山系の山地につながる。
曲輪は土塁と堀で囲まれ、中央部の本丸は東と西に分かれ、南に二の丸、北に三の丸、そのさらに北に北曲輪が配置された。
本丸の西側斜面には連続竪堀と見られる凹凸がある。東側には堀と土塁を挟んで細長い馬出曲輪があったと考えられ、そのさらに東側は高さ約20メートルの崖となっている。
北曲輪の西側は勾配が緩いため防御上の弱点となっており、丘陵先端部に駒柵と呼ばれる出丸が置かれ、現在は帰願寺がある。
主郭部の南の平坦部には城下町が長さ約1500メートル、幅300～500メートルで続き、常陸太田市の旧市街地にあたる。城下町の東西は高さ約20メートルの崖となり、城下に入るには数本の急勾配の道を通る必要があることから防御性は高く、さらに要所には出丸が置かれ現在の浄光寺、法然寺、梅照院となっている。
東・西・南には湿地帯が広がり、城下町も含め高い台地上にある常陸太田城は天然の要害といえるが、北のみはなだらかな台地に続くことから弱点となっていた。
そのため北東の真淵坂方面では真淵館と馬場城、さらに東の今宮館や小野崎城が出城となっていたと考えられる。西には久米城、馬坂城、さらに西の前小屋城、宇留野城、部垂城、里川を挟んでの東には田渡城、東南の石神城、南の額田城、北の山入城などの支城群が配置され、本城である常陸太田城を守っていた。