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その後、北畠具教が信雄を養嗣子とすることで信長と和睦をしたことから天正3年（1575年）に信雄の居城として大改築。
このとき、石垣と天守も築いたとされるが、これが事実であれば天正4年（1576年）から築城開始した安土城よりも早く天守を構えていたことになる。3層の天守を備えた近世の城郭とされており、今後の研究が待たれる。
佐賀大学の宮武正登氏は「中世の城から近世の城へ大きく転換する画期となる城」「信長が信雄に天守の試作品を造らせていたのかも」と評価している。
奈良大学の千田嘉博氏も「きちんと発掘調査をすれば『日本最古の天守』が発見される可能性もあります」と期待している。
なお、この頃の田丸城を復元したとされる模型が玉城町田丸の村山龍平記念館にて公開されており見学も可能。

（※村山龍平＝朝日新聞の創始者の一人。貴族院勅選議員。実家は紀州藩旧田丸領に仕えた旧士族。玉城町名誉町民第1号。現在田丸城の敷地が玉城町有となっているのは、氏の多大な貢献によるものといえる。その他多岐にわたる功績はウィキペディア等を参照されたし）

信雄以降は蒲生氏、稲葉氏、藤堂氏が相次いで入城し、元和5年（1619年）には、紀州徳川家（紀州藩）の属城となり、徳川頼宣（紀州徳川家初代）は付家老の久野宗成を田丸城城主として田丸領6万石を経営させた。以後、田丸城城主は久野氏8代が続き、明治2年（1869年）に廃城となる。

ちなみに、大岡忠相（のちの江戸町奉行の大岡越前守忠相）が山田奉行をつとめていた時代には、天領（山田領）と紀州藩田丸領の領地をめぐる争いの舞台の一つとなった。

平成29年（2017年）4月6日、続日本100名城に選定。
平成29年（2017年）7月1日に劇場公開された和田竜氏の小説を原作とする映画『忍びの国』の舞台の一つでもある。