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この頃の新発田氏の居城だが、現在の新発田城の位置で発掘された中世期の遺物が14～15世紀のものが主体で、16世紀後半のものはあまり見られない。
また現在の新発田城の南東に位置する浦城がこの頃に改修されており、新発田領内でも最大の城であったことから、浦城を戦国後期の新発田城とする見方もある。
反乱の初期に行われた大規模な戦である放生橋の戦いや八幡表の戦いも、浦城近辺で行われた。
この二つの戦いを通じて重家は戦局を有利に進めたが、蘆名盛隆と伊達輝宗が死去したため両家による支援が望めなくなり、天正13年（1585年）には新発田方の新潟城・沼垂城が陥落し水路による補給が絶たれ劣勢に追い込まれた。
天正15年（1587年）には加地城が落とされ、また蘆名勢が入っていた赤谷城が落とされたことで陸路による補給路も絶たれ、さらに重家の義弟五十公野信宗が入った五十公野城も落ち、完全に孤立した新発田城はついに落城した。

新発田氏は滅亡し、慶長3年（1598年）の景勝の会津転封後、旧新発田領には大聖寺城から溝口秀勝が入った。
秀勝は新発田氏の居館があった地に近世城郭としての新発田城を築いた。城は蒲原平野の北東部、加治川左岸に南北に長い瓢箪形の縄張で築かれ、川を巧みに取り込んで外堀として利用した。
南を会津・羽前街道が通り、残る三方は湿地帯が広がる要害で、新発田川からつながる潟や沼を使って上流の五十公野方面や下流の沼垂方面に航行でき、新潟港にも近い水陸交通の要衝だった。
築城以降は明治維新に至るまで新発田藩溝口氏の居城となり、城が完成したのは承応3年（1654年）、三代藩主宣直の頃という。

現在の新発田城は一部が自衛隊の駐屯地となっているためその敷地内は公開されていないが、重要文化財となっている現存の表門と二の丸隅櫓は公開されており、発掘調査をもとに三階櫓と辰巳櫓が木造で復元されている。
また下屋敷と溝口家の茶寮は「旧新発田藩下屋敷（清水谷御殿）庭園および五十公野御茶屋庭園」として国の名勝に指定され、庭園内の足軽長屋は「旧新発田藩足軽長屋」として重要文化財に指定されている。