足利氏の別流として他の一門とは別格の家格を誇り、室町幕府三管領家の筆頭でもある斯波氏の一族、奥州斯波氏の本拠地。 足利尾張守高経（斯波高経）の子・家長が足利尊氏から奥州管領に任じられて陸奥に下向し、古刹の高水寺の一部を居城として改修したのが始まりとされる。 奥州斯波氏は大崎氏を名乗った一族が奥州探題を、最上氏を名乗った一族が羽州探題を歴任し、高水寺斯波氏は奥州斯波氏の直系を称して斯波郡六十六郷を支配し、「斯波御所」「高水寺御所」と尊称された。 戦国時代には斯波詮高が三戸南部氏と戦って領土を広げ、次男の詮貞を雫石城に、三男の詮義を猪去城を入れてそれぞれ「雫石御所」「猪去御所」と尊称され、高水寺斯波氏の全盛期を築いた。
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この頃には平地の城だけでは守りに不安があったことから郡山の丘陵上に城を築いて本城とした。 最高所の本丸を中心に南側には二の丸にあたる若殿屋敷が、東側には姫屋敷や右京屋敷などの曲輪が、西側斜面には多数の腰曲輪が設けられ、各曲輪間は二重堀・三重堀によって守られ、城の西側には西御殿と呼ばれる別郭が置かれた。
三戸南部氏の最盛期を築いた南部晴政が南下するようになると高水寺斯波氏は圧迫され、斯波詮真は南部氏の一族である九戸政実の弟・弥五兵衛を娘婿として迎え入れた。 弥五兵衛は高田吉兵衛康実と改名し、高水寺城南西の出丸である吉兵衛館に入ったが、詮真の跡を継いだ詮直（詮元）と対立し、天正14年（1586年）に南部信直の下へ出奔した。 天正16年（1588年）には岩清水右京義教らが康実に内通して生じた混乱に乗じ、信直が高水寺城に攻め寄せたため詮直は城を捨て逃亡、高水寺斯波氏は没落した。
信直は高水寺城を郡山城と改称し、高田吉兵衛改め中野修理康実を城代として入れ、以後郡山城は紫波郡統治の忠臣となった。 南部氏はやがて盛岡城を新たな居城とするが、度々起こった水害によって築城工事は難航し、郡山城は九戸城（福岡城）とともに一時的な居城として用いられた。 盛岡城が完成し居城が移されたのちの寛文7年（1667年）に郡山城は廃城となり、その資材は盛岡城に転用されたという。
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