南部氏中興の祖であり、盛岡藩の基礎を築いた南部信直の側近・北信愛の居城として知られる。 稗貫郡を支配した稗貫氏が居城としていた鳥谷ヶ崎城を前身とし、天正18年(1590年)の豊臣秀吉による奥州仕置後に起こった和賀・稗貫一揆の鎮圧後、北秀愛が城代として入り花巻城と改称したとされる。 北上川西岸、奥羽山脈から東に伸びる台地上に築かれ、北側と東側は瀬川による侵食崖に守られ、南側と西側には広大な水堀を設け、本丸・二の丸・三の丸は土塁と水堀が囲んでいた。
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秀愛の父・信愛は南部信直が田子信直を名乗り、信直の養父・南部晴政と対立していた頃から信直に仕え続けてきた忠臣であり、居城である剣吉城に信直をかくまったこともあった。 南部氏を二分した九戸政実の乱の際にも信直を支え、上洛して秀吉に奥州再仕置を要請している。 信愛は秀愛の死後、花巻城の城代となって城と城下の整備を進め、石垣の構築、土塁・掘割の強化など大幅な改修を加えた。 関ヶ原の戦いの際には伊達政宗が扇動したとされる岩崎一揆が起こり、和賀忠親が旧領の奪還を目指して花巻城を攻撃した。 花巻城の夜討ちと呼ばれるこの戦いは、花巻城の三の丸・二の丸が落とされ本丸まで迫られる激しいものとなったが、信愛は巧みな指揮によってこれを撃退し、南部氏による和賀郡・稗貫郡の支配は決定的となった。
以後も信愛は花巻城の改修を続け、信愛の死によって北氏が断絶したため花巻城には盛岡藩初代藩主・南部利直の次男・政直が入り、近世城郭として完成させた。 元和元年(1615年)に発布された一国一城令ののちも所有を認められ、政直の死後は城代が置かれ、明治維新に至った。 花巻の地は仙台藩との境に近い軍事上の重要拠点であるとともに、陸運・水運の要衝で、表高10万石で実質は20万石の盛岡藩のなかでも8万石を有する藩内屈指の穀倉地帯でもあり、盛岡に次ぐ第二の都市として繁栄した。
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