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鎌倉期に土着したとされる肥前有馬氏の事績はほぼ不明であるが、15世紀後半の9代目有馬貴純が周辺の小勢力をのみ込み拡大を始めた頃から歴史の表舞台に姿を見せるようになる。
なお、肥前有馬氏の通字は本来初代経澄にも見られる「澄」であるが、貴純以降「純」に変化している。
「純」は大村氏や西郷氏、長崎氏など肥前南部、長崎半島や島原半島近辺に勢力を持った勢力に共通し互いに養子の出し合いなどが行われていたため、肥前有馬氏は勢力の拡大とともに周辺勢力と血縁関係が生じ、その中で変化が生じたものと考えられる。
いずれにせよ、肥前有馬氏は戦国時代に入る頃には肥前南部一帯を支配下におく有力大名として成長し、少弐氏や大内氏の後ろ盾を得て隆盛を誇った。

しかし、大内氏の滅亡、次いで少弐氏の滅亡と後ろ盾を失うと、替わって肥前北部を支配した龍造寺氏の前に劣勢に立たされ島原半島まで攻め込まれるまでに窮乏し、臣従を余儀なくされた。
この時期にあたる天正4年（1576年）12代有馬義貞は洗礼を受けキリシタンとなり、次いで14代晴信もキリシタンとなり、肥前有馬氏は代表的なキリシタン大名として、天正遣欧少年使節の派遣にも関わっている。

龍造寺氏が島津氏と対峙し、その中で蒲地氏一族誅殺という事件が起こると家中に動揺が走り、晴信はこれを見ると島津氏に内通し龍造寺氏からの独立を図った。
これを察知した竜造寺隆信は大軍を率いて島原へ侵攻、晴信と島津氏の援軍がこれを迎え撃つ沖田畷の戦いが勃発する。
戦いは混乱の中で竜造寺隆信が討ち死にしたことで有馬・島津方の大勝となり、有馬氏は窮地を脱した。
その後の豊臣秀吉の九州平定では島津氏をあっさり見捨て秀吉に臣従することで家名を保ったものの、龍造寺氏時代に奪われた所領は戻らず、江戸時代に入り日野江藩となっても状況は変化しなかった。
晴信は幕府に旧領回復を申し出るが、これがきっかけとなり岡本大八事件が発生、晴信は甲斐に配流された後自害（日本の記録では切腹、キリスト教徒の残した記録では断首であったという）した。
ただし、嫡男であった直純は家康の側近として仕え、家康の養女を妻としていたことから連座されることなく、日野江藩をそのまま継承することができた。
しかし、禁教令の発動とともに始まったキリシタン弾圧やそれに連動した異母弟・妹の殺害などで精神的に疲弊した直純は幕府に申し出、慶長19年（1614年）日向国延岡に転封となり肥前有馬氏は400年以上治めた当地を離れた。
日野江藩は一旦天領となった後、元和2年（1616年）に松倉重政が入ったが日野江城は手狭であると考え、新たな城を築くために同年廃城とした（同時に志自岐原城も廃城になっている）。
そして、新たに築かれた城が島原城であり、廃城となった日野江城や志自岐原城などから石材などが運搬され使用されたという。

城跡は果樹園や田畑化していたが、昭和57年（1982年）に国史跡となり、20世紀末には発掘調査が行われるなどし、上述の直線階段等多くの発見がなされている。
その後、北有馬町（現南島原市）が修復をともに公園整備を図ったが、その際に損壊を及ぼしたとの批判を受け工事が中止され、世界遺産登録リストからも外れたため、今後も目立った整備はなされないものと考えられる。
それでも、草刈など最低限の手入れは行われているため、発掘で見つかった遺構などの見学は比較的容易である。