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永禄12年（1569年）、伊勢侵攻の残る抵抗勢力である北畠氏攻略を進めていた信長であるが、「大河内城の戦い」にて圧倒的戦力差で挑むも苦戦を強いられる（有力な武将までも討たれるなどの散々な有様であった）
そのため信長は信雄を北畠具房の養嗣子とすることで和睦を持ちかけ、連日の激戦で兵力消耗も激しい北畠側もこれを了承したことから天正3年（1575年）に田丸城は信雄の居城として大改築。
このとき、石垣と天守も築いたとされるが、これが事実であれば天正4年（1576年）から築城開始した安土城よりも早く天守を構えていたことになる。
3層の天守を備えた近世の城郭とされ、佐賀大学の宮武正登氏は「中世の城から近世の城へ大きく転換する画期となる城」「信長が信雄に天守の試作品を造らせていたのかも」と評価し、奈良大学の千田嘉博氏も「きちんと発掘調査をすれば『日本最古の天守』が発見される可能性もあります」と期待しているなど、今後の研究が待たれる。
なお、この頃の田丸城を復元したとされる模型が玉城町田丸の村山龍平記念館にて公開されており見学も可能。

（※村山龍平＝朝日新聞の創始者の一人。貴族院勅選議員。実家は紀州藩旧田丸領に仕えた旧士族。玉城町名誉町民第1号。現在田丸城の敷地が玉城町有となっているのは、氏の多大な貢献によるものといえる。その他多岐にわたる功績はウィキペディア等を参照されたし）

この時分、田丸城を舞台として起こった事件として「三瀬の変」がある。
天正3年（1575年）、信長の圧力によって具房は隠居に追い込まれ、信雄が北畠家10代目当主となり名実共に北畠家を掌握したかに思われた織田氏であったが、具房の父である具教と立場を失ったその側近達は心服しておらず、それを知った信長・信雄親子は北畠一族の抹殺を画策。
天正4年（1576年）、信雄によって田丸城に北畠家臣やその一門が一斉に集められ、朝に饗応の席と偽って田丸城へと呼び出された長野具藤（具教次男）・北畠親成（具教三男）・坂内具義（具教娘婿）などの抹殺を皮切りに次々と殺害、田丸城に呼び出された北畠一門の中で助命されたのは信雄の養父ということになっていた北畠具房ただ一人であった。
この事件の際、上泉信綱や塚原卜伝に剣や兵法を学び、ト伝からは奥義である一の太刀を伝授され剣の達人と言われていた具教（柳生宗厳などとも剣を通じて親交があり、上泉信綱に彼や宝蔵院胤栄を紹介するなど、剣豪たちの交流に一役買っていたといわれる）は、太刀を手に19人の敵兵を斬り殺し100人に手傷を負わせたという。（刀の刃が腹心の佐々木四郎左衛門尉により潰されており、抵抗できずに斬殺されたとも言われている）

一族誅殺の報を聞いて激怒した具教の弟である北畠具親が天正5年（1577年）に挙兵するが、年内にはこの反乱も鎮圧され、具親は毛利輝元を頼って安芸国にまで亡命。
これにより、織田氏による北畠氏簒奪が完了した。

信雄以降は蒲生氏、稲葉氏、藤堂氏が相次いで入城し、元和5年（1619年）には、紀州徳川家（紀州藩）の属城となり、徳川頼宣（紀州徳川家初代）は付家老の久野宗成を田丸城城主として田丸領6万石を経営させた。以後、田丸城城主は久野氏8代が続き、明治2年（1869年）に廃城となる。

ちなみに、大岡忠相（のちの江戸町奉行の大岡越前守忠相）が山田奉行をつとめていた時代には、天領（山田領）と紀州藩田丸領の領地をめぐる争いの舞台の一つとなった。

平成29年（2017年）4月6日、続日本100名城に選定。
平成29年（2017年）7月1日に劇場公開された和田竜氏の小説を原作とする映画『忍びの国』の舞台の一つでもある。