天正11年の本能寺の変により織田信長が明智光秀に討たれると、羽柴秀吉が台頭し、その家臣だった蜂屋頼隆が敦賀の地に入り敦賀城を築いた。 そのまもなく、頼隆が九州平定中に病死し、その代りとして、天正17年に大谷吉継が5万石で敦賀城に入城した説と、大谷吉継の前に豊臣秀勝が城主となったという説がある。 吉継は、慶長5年に石田三成が徳川家康の打倒を訴えて立ち上がると、再三にわたり「三成に勝機なし」と説得するが、三成の堅い決心と熱意を感じ入ると、敗戦を覚悟のもと西軍に加担した。関ヶ原の戦いでは奮戦するが敗北し、戦後は所領を没収された。 その後、敦賀城は吉継の家臣蜂屋将監によって東軍に引き渡され、結城秀康によって代官が派遣されていたが、元和2年に一国一城令により破却された。 廃城以降、主郭部に小浜藩の役所とお茶屋が置かれ、小浜藩は、寛永元年に京極忠高の所領となった。 寛永11年、京極氏は松江城へ転封となり、代わって酒井忠勝が小浜藩主となり、以降幕末までの240余年を酒井氏が支配することとなる。
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