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南北朝時代、暦応元年（1338年）に小田氏の七代治久は南朝方の重臣北畠親房を小田城に迎え、小田城は南朝方の関東での拠点となった。
小田城では親房が『神皇正統記』を執筆したことも有名である。
しかし小田城は翌年から北朝方の攻撃を受け、同4年（1341年）に治久は降伏し北朝方に従った。
八代孝朝は足利氏への忠誠によって旧領の大半を回復し、関東では最大級の大名となった。
またこの頃に小田氏は関東で最も格式の高い名家を指す「八屋形」の1つに数えられた。

戦国時代には十三代治孝が弟顕家に殺害されるという一族の内紛を経て、十四代政治は再び勢力を拡大させ江戸・大掾・結城氏などと戦った。
政治から十五代氏治の初期が、小田氏にとっては戦国時代での最盛期だった。
しかし16世紀中頃には後北条氏と佐竹氏に挟まれ、小田城は何度も戦闘の舞台となった。

戦国の不死鳥・小田氏治

小田氏治とは、鎌倉時代より続く小田氏の15代当主である。
弘治2年（1556年）に後北条氏の支援を得た結城政勝を迎え撃った氏治が海老ヶ島の戦いで敗れると、小田城は海老ヶ島城とともに落城し、氏治は土浦城へと逃れた。
その後氏治は後北条氏と和解し、支援を失った結城氏を攻めて小田城は奪還された。
弘治3年（1557年）、氏治は佐竹氏とともに小田領に侵攻した多賀谷氏の下妻城を攻撃したが敗れ、小田城から土浦城へと逃れた。
小田城は永禄2年（1559年）、土浦城主の菅谷政貞によって奪回された。
氏治は永禄5年（1562年）に後北条氏に従ったが、氏治の離反を知った上杉謙信は佐竹義昭とともに小田城を攻め、同7年（1564年）に落城し氏治は藤沢城に逃れた。
翌年に佐竹義昭が没すると、氏治は佐竹義篤が守っていた小田城を攻撃し奪還するが、その翌年に謙信によって小田城を攻められ敗走した。
その後永禄11年（1568年）に氏治は謙信に降伏し小田城に戻ることができた。
しかし氏治は天正元年（1573年。永禄12年（1569年）説は誤伝か）の手這坂の合戦で佐竹義重・太田資正に敗れ、小田城を奪われ土浦城・藤沢城へと逃れたのを最後に、小田城には戻れなくなった。
その後の小田城は佐竹氏の城郭となり、梶原政景、小場義成が在城し、慶長7年（1602年）の佐竹氏の秋田転封後は廃城となった。