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実連の子孫は後に赤穴氏を名乗るようになり、本家である佐波氏とともに室町期には統治の後ろ盾として主に出雲守護京極氏に従っていた。
しかし、16世紀に入り、尼子経久が京極氏にとってかわり出雲西部までその勢力を伸ばすと、赤穴氏は尼子氏に臣従し、大内氏に従った本家佐波氏とは袂を分かつこととなった。
天文11年（1542年）に大内義隆が尼子氏討伐のために出雲出征を起こすと、石見国境にほど近い赤穴城は最初の攻撃対象として大内勢に包囲され、時の当主赤穴光清は奮戦したものの討ち死にし、赤穴氏も一旦大内氏に降伏した。
しかし、月山富田城攻めが総崩れとなると、光清の三男盛清が祖父久清とともに尼子氏に帰参し赤穴城主となり、尼子氏も石見・備後と接する赤穴荘の重要性と光清の忠誠の功から赤穴氏を重用した。
だが、永禄5年（1562年）に雲芸和議を利して石見東部を制圧した毛利氏が和議を破棄し出雲に侵攻すると、盛清は特に争うこともなく赤穴城あっさりと開城、降伏し、毛利氏の一角として尼子攻めに加わった。
その後は山陰を管轄した吉川氏の下に入り、尼子再興軍に加わることもなく毛利家臣として活動し、盛清の孫である元奇の代に中川と姓を改め、江戸期には長州藩士として続いた。
関ヶ原の戦いによって毛利氏の所領が長門周防2カ国となると、出雲には堀尾吉晴が入り赤穴城にはその家臣松田吉久が入り拡張が行われたというが、元和元年（1615年）の一国一城令によって廃城となり、のちに島原の乱に際して再度破壊が行われたともいう。

現在の城跡は、堀尾氏時代とされる主郭一帯の石垣が残っている他、山麓に向かって伸びる堀切を交えた小郭群も確認可能であるという。