小笠原氏は、貞宗が足利尊氏に仕えた功績により信濃守護を任されていたが、長秀の時代に、国人衆の反感から起こった大塔合戦に敗北をする。 小笠原氏は、応永8年（1401年）に信濃守護職を取り上げられ、応永9年（1402年）に信濃は室町幕府の直轄領となった。 嘉慶2年（1388年）に元服した笠原政康は、応永12年（1405年）に長秀から家督と小笠原氏の所領を譲られ、信濃守護大名となる。 政康の死後、小笠原氏は府中（深志）小笠原氏と松尾小笠原氏と鈴岡小笠原氏に分裂し対立することとなった。 鈴岡城は、鈴岡小笠原氏の居城として、現在の長野県飯田市に築かれた。 天文23年（1554年）武田信玄の伊那侵攻。 この際、松尾小笠原氏は活躍を見せるも、鈴岡小笠原氏は敗北を喫し、鈴岡城は落城してしまう。
鈴岡城の北には毛賀沢川が流れ、この川を挟んだ対岸には同族の松尾小笠原氏が居城とした松尾城があり、現在は遊歩道でつながっている。
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