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戦国期に入り、京に入った織田信長と石山本願寺が1570（元亀元）年に衝突を起こすと、英賀城主三木通秋は自身も本願寺門徒であったことから本願寺につき、織田氏についた小寺氏などと対立した。
毛利氏が本願寺の支援を始めると英賀は毛利氏の前線基地としても機能することとなり、1577（天正5）年には英賀に上陸した毛利勢と小寺勢が衝突し、小寺孝隆（黒田孝高）が策によって10倍の毛利勢を打ち破った英賀合戦も起こっている。
その後播磨を含めた山陽山陰方面には羽柴秀吉が派遣される一方、織田方であった別所氏が離反するなど、播磨は織田氏と毛利氏の最前線となり、三木通秋は毛利方として別所氏を支援している。
しかし、1579（天正7）年には備前の宇喜多直家が織田方に鞍替えしたため、播磨の毛利方は孤立し、翌1580（天正8）年、三木城の落城に続き英賀城も秀吉の攻撃により落城した。
また、この際に英賀本徳寺は秀吉に寄進されていた亀山に移った（現在の亀山本徳寺）ため、戦火にさらされた英賀はそのまま衰退し、英賀城もそのまま廃城となった。

城跡は現在英賀城址公園を含む一帯とされており、英賀神社の裏手には土塁が残されているが、周囲の開発の結果他にめぼしい遺構は残っておらず、住宅地の中にひっそりと本丸跡の石碑が建っている程度である。