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天文13年（1544年）当主・三浦貞久は、尼子晴久配下の宇山久信に攻められるもこれを撃退する。
天文17年（1548年）貞久が死去し、子の貞勝が当主となると、これに乗じた宇山久信に再び攻められ、高田城は一旦は落城をするが、永禄2年（1559年）尼子氏が毛利元就に攻められている隙に、貞勝によって奪還されることとなった。

永禄年間には尼子氏は弱体化し、代わって毛利氏が中国地方に台頭した。
永禄7年（1565年）備中松山城主三村家親は、毛利氏配下となって高田城を攻め、1ヶ月の攻城戦ののち落城させ、貞勝は自刃をした。
この時、のちに円融院と称する貞勝の妻は、子を伴って備前国へ落ち延び、のちに宇喜多直家の妻となって秀家を生むこととなる。
永禄9年（1566年）宇喜多直家によって三村家親が暗殺され、三浦家臣団が貞久の末弟・貞盛を擁立して高田城の奪還を果たしたが、永禄11年（1568年）毛利軍によって再び落城し、貞盛も討ち死にをした。
三浦氏による高田城奪還戦はこの後も続き、貞勝の弟・貞広を大将に城を攻め続けた。
当初、宇喜多氏が攻城の援助を行っていたが、それに代わった尼子氏遺臣・山中幸盛の援軍により、元亀元年（1570年）三度の高田城奪還に成功をした。
とはいえ、この地は毛利氏・宇喜多氏の2大勢力に挟まれ絶えず双方より侵攻される非常に不安定な地位にあったのだ。

天正3年（1575年）宇喜多氏は、城主・貞広に毛利氏との和議を説き、遂に城は毛利氏に明け渡され、その後は毛利氏配下の楢崎元兼が城主となった。
天正12年（1584年）備前・美作は、宇喜多秀家の所領となり牧氏が城代となるが、慶長5年（1600年）の関ヶ原の戦いで秀家が敗れると、備前・美作には小早川秀秋が入封し高田城に城代が置かれた。

慶長8年（1603年）から森忠政が津山城主となると勝山も津山藩領となり、高田城には各務元峯が、各務氏の断絶後は大塚氏が城番として入った。
元禄10年（1697年）森氏が改易となり、勝山は天領となって高田城は一旦は廃城となる。
明和元年（1764年）、かつての城主・三浦氏とは遠縁にあたる、三河国西尾城?譜代大名・三浦明次が真島郡を領し勝山藩が成立した。
明次は、幕府より城修築費援助を受け、かつての高田城の西山麓を中心に御殿などの整備が行なった。
修築され勝山城と名付けられたこの城は、二ノ丸には二重櫓が上がり、三ノ丸には御殿があったされ、以後、明治維新まで三浦氏の居城となり、明治4年（1871年）の廃藩置県により、勝山城は廃城となった。