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天文6年（1536年）、甲斐武田氏当主武田信虎は8000の兵を率い佐久地方に出兵し海ノ口城を取り囲んだ。
信虎の嫡男晴信も初陣としてこの包囲に加わっていた。
しかし、平賀源心自らが出陣し2000の兵が守る海ノ口城を攻めあぐね、城を落とせぬまま冬が訪れてしまい、信虎は攻城を諦め撤退を決意する。
晴信はこの際に殿を願い出ると、撤退したと見せかけてわずか300の兵で海ノ口城を急襲、予期せぬ攻撃に海ノ口城は混乱に陥り落城したというのが『甲陽軍艦』における武田晴信の初陣である。
ただし、海ノ口城の規模などの観点から、この初陣については甲陽軍艦における創作であるという説が強い。
何にせよ、海ノ口城は父信虎を追放し当主となった晴信の信濃進出の重要な拠点となり、度々陣を構えたことが知られている。
いつ廃城となったかは不明である。

城跡と比定される一帯には郭を構成する削平地と、それに付随する堀切の跡を確認できる。