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天文19年（1550年）、則頼は十狐城で死去し子の則祐が跡を継いだ。しかし永禄5年（1562年）、則祐は檜山城を本拠とする檜山安東氏の安東愛季と対立し、弟の勝頼が愛季に与したこともあって劣勢となり長岡城で自害した。
勝頼は安東氏の家臣として比内領主となったが、天正年間（1573～1592年）に入り安東氏の矛先が南に向けられている間に独立を図り、再び安東氏との抗争が起こった。
そして天正10年（1582年）、愛季は勝頼を謀殺して比内地方の支配権を比内浅利氏から奪い、勝頼の子・頼平は津軽の大浦為信のもとに身を寄せた。
天正15年（1587年）、安東氏改め秋田氏の大館城代五十目秀兼が南部氏に内通し、比内地方は一時南部氏が支配した。しかし翌年になって秋田実季は大浦為信と結んで比内地方を奪還し、実季は為信の斡旋もあり頼平を比内地方に戻らせた。

城郭構造

十狐城は大館盆地東南部に位置する独鈷集落の東側、だんぶり長者伝説が伝わる独鈷大日神社が鎮座する台地の北西側に築かれた。神社から続く道は十狐城の南端部に接し、台地の南側を炭谷川、北側を小河川が流れ、独鈷の西側を北流する犀川に合流している。
城域は東西約1500メートル、南北約500メートル、標高約100～110メートルの段丘上に立地し、河川に向かって刻まれた浸食谷を利用して空堀とし、4つの曲輪と2つの出丸からなる。
主郭は一の郭あるいは二の郭と考えられ、一の郭は東西約30～50メートル、南北約120メートルの曲輪で、周囲には空堀が巡る。東側の空堀は南東の大日堂裏手の浮島と呼ばれる小沼から水が流れ出ており、当時は谷地であったと思われる。また一の郭の北端部、三の郭と向かい合う部分には小規模な腰曲輪が設けられた。
二の郭は一の郭の西側に幅約40メートルの空堀で隔てられた東西約30～50メートル、南北約130メートルの曲輪で、北・西・南側の斜面中腹には幅4～8の帯曲輪がある。
三の郭は一の郭と二の郭の北側にある東西115メートル、南北約40メートルの曲輪で、一の郭と連続する台地であったものを幅約15メートルの空堀で分断している。また三の郭の西側と北東には出丸が置かれた。
四の郭は三の郭から北に約50メートルの地点にある東西約40メートル、南北約80メートルの曲輪で、現在はその間を小河川が流れている。
水の手としては一の郭南側の大日堂裏手の浮島や、空堀として利用した小浸食谷に浸透する湧水がある。