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早雲は興国寺城を拠点に伊豆へと進出し、堀越公方・足利政知の子である茶々丸を討って伊豆を平定し、韮山城に居城を移した。
その後も興国寺城は継続して使用され、後北条氏・今川氏・武田氏の境目の城として争奪戦の対象となった。
天文14年（1545年）には今川義元・武田信玄・山内上杉憲政・扇谷上杉朝定・足利晴氏が連合して北条氏康を攻め、武蔵で河越城の戦いが行われる一方、駿河東部には義元が侵攻し興国寺城は今川氏の手に渡った。
この時期の天文18年（1549年）、義元は興国寺城内にあった興国寺を移転し、城域を拡大している。

永禄11年（1568年)に信玄が甲相駿三国同盟を破棄して駿河に侵攻すると、駿河を追われた今川氏真を擁する北条氏政も駿河へと進出し、興国寺城を奪い返した。
やがて信玄が駿河に再び侵攻し駿府を占領するとその一帯は武田氏の支配下に置かれ、興国寺城は深沢城とともに対武田氏の最前線となった。
興国寺城には重臣で武蔵松山城主の垪和氏続が松山衆を率いて在城し、防備を固めている。
深沢城が信玄に攻略されると足柄城が興国寺城とともに後北条氏の重要拠点となり、この二城の連携を強化するため平山城が取り立てられた。

元亀2年（1571年）に武田氏は興国寺城を攻めるがこれは城将の垪和氏続が撃退し、その後甲相同盟が結ばれると興国寺城は武田氏の城となり、江尻城代の穴山梅雪の持ち城となった。
武田氏が滅亡すると興国寺城は徳川氏が所有し、松平清宗や牧野康成を入れ後北条氏への備えとした。
天正18年（1590年）に小田原征伐が行われ家康が関東へと移されると、駿河は豊臣秀吉の家臣・中村一氏に与えられ、興国寺城にはその重臣・河毛重次が入った。
関ヶ原の戦い後は再び徳川氏の所有となり、天野康景が入って興国寺藩が立藩された。
興国寺城は康景によって大改修が行われたが、康景は領内で起こった問題の裁定に不満を持って出奔、興国寺藩は廃藩され興国寺城は廃城となった。

現在、興国寺城は平成7年（1995年）に国の史跡に指定されたこともあって復元・整備が進められており、平成29年（2017年）には続日本100名城に選定された。