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経連の子孫は代々猪苗代氏を名乗り、地頭としてこの一帯を治めていた。
会津最大の勢力となった蘆名家との関係は極めて近い同族（祖・経連は蘆名氏の祖・光盛と兄弟）であり重臣として取り立てられる一方で、独立性の高さから度々反発を繰り返していたとされている。
戦国時代後期になると嫡流の子が絶え、蘆名盛詮の子（異説あり）盛清が養子に入るなど蘆名一門に近い立ち位置になった。
盛清の子盛国も蘆名家臣として仕え、50歳で嫡男盛胤に猪苗代城と家督を譲りいったんは隠居した。
しかし、蘆名家中での当主の早逝から来る混乱と佐竹氏から養子をとったことで生じた家臣団の対立という背景と、自身も庶子である後妻の子（後の宗国）を寵愛したことで嫡男盛胤と対立したとされるなど、立場が苦しくなっていったようである。
それらの結果、1588年（天正16年）5月に突如猪苗代城を占拠（この行動は後妻がそそのかしたともされる）することで表舞台に戻ってくることとなった。
翌年になると、伊達氏と蘆名氏の最前線であった郡山盆地西部において状況が激変（片平城主片平親綱が兄大内定綱の後を追う形で伊達氏に内通し、これに応じた伊達氏の攻撃により郡山盆地西部の蘆名拠点であった安子島城・高玉城が相次いで落城）したため、猪苗代城は突如伊達氏と蘆名氏の最前線に立たされることになった。
選択を迫られた盛国は、盛胤との対立もあってか宗国を人質に出すことで伊達政宗に恭順する道を選び、伊達氏の軍勢を猪苗代城に引き入れた。
これは、伊達氏にとっては政宗率いる主力軍が黒川城を直接攻撃する道を得た一方で、猪苗代湖南方から郡山盆地に向かっていた蘆名軍にとってはまさに青天の霹靂となった。
黒川城に引き返した蘆名軍は伊達軍の進軍を止めるために摺上原で合戦に及んだものの、これに破れたことで一気に滅亡へと転がり落ちることとなった。
豊臣秀吉の奥州仕置によって、伊達氏が会津を離れると、盛国も猪苗代を離れ、約400年にも及ぶ猪苗代氏の支配が終焉した。
その後、猪苗代城は会津領の重要拠点として江戸幕府に存続が認められ、会津領主の有力家臣が城代として差し置かれていた。
1868年の戊辰戦争の際、母成峠の戦いで勝利した西軍が会津領へ侵入すると、当時の城代・高橋権大夫は城を焼き払って若松へ撤退した。
戊辰戦争後、猪苗代城跡地は荒廃したままだったが、1905年に町内の有志が桜を植樹し、その後公園として整備され、2001年に「猪苗代城跡 附鶴峰城跡」として県の史跡に指定された。

なお、伊達氏に恭順し猪苗代城を開城した盛国は大功ありとして、準一家という譜代の臣でない出自としては最高と言える待遇で伊達家中に迎えられ、宗国以降の子孫は仙台藩士として代を重ねていった。
一方、盛胤は摺上原の戦いにおいて蘆名方で奮戦し、蘆名義広が会津から常陸に逃れた際にもこれに付き従うなど忠義を尽くし、晩年には猪苗代に戻り亡くなった。

また、医学者として知られる野口英世は父方が猪苗代氏の子孫であるとされている。