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室町期に入ると北九州に対する大内氏の進出が始まり、少弐氏は徐々に衰退、明応6年（1497年）には15代当主少弐政資らが自刃に追いやられ、少弐氏の勢力は壊滅状態となった。
しかし、北九州を巡り大内氏と対立を深めていた大友氏が生き残っていた政資の三男資元を支援し、資元は勢福寺城に入り少弐氏の立て直しをはかった。
結果、少弐氏は佐賀平野から背振山地にかけてを勢力圏に収める勢力にまで回復したが、大内氏の圧力はやまず、さらには家臣である龍造寺氏の台頭などに苦しみ、資元自身も天文5年（1536年）に大内氏により自刃に追いやられた。
資元の子である冬尚は、龍造寺家兼らの支援を受け再度少弐氏を再興することには成功するも、今度は家臣馬場頼周が龍造寺家兼との対立から龍造寺氏を攻撃し、その離反を招くなど家中の混乱が続いた。
最終的に少弐氏は龍造寺隆信の前に追い詰められ、永禄2年（1559年）少弐冬尚は当城で自刃、名族少弐氏は完全に滅亡することとなった。
少弐氏滅亡には元少弐家臣江上武種が城主として入ったが、武種は永禄12年（1569年）における大友氏の肥前侵攻に際して大友方に寝返ったため、大友氏が引き上げると龍造寺氏の攻撃を受け、隆信の次男を養子家種として迎え降伏した。
その後も江上氏の居城であったが、家種は天正17年（1589年）に蓮池城に移り、この時に勢福寺城は廃城になったとされる。

現在でも城山頂上付近の主郭部分のみならず、尾根先端部に築かれた防御陣地、さらには麓の台地部分には居館部分とされる遺構が比較的良好な状態で残されている。