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本能寺の変後に起こった天正壬午の乱の結果、沼田城は再び真田氏の領有となったが後北条氏との間で沼田領問題が発生した。
一時は後北条氏が領有するものの、沼田城代猪俣邦憲が名胡桃城を奪取したことで、小田原征伐が引き起こされることとなる。
小田原征伐の後は真田信幸が城主となり、沼田城は織豊系城郭へと改修が進められた。慶長2年（1597年）に改修が終わった沼田城の姿は『正保城絵図』に描かれており、本丸を二の丸と三の丸が梯郭式に囲み、それぞれに外枡形虎口が設けられた。
天守は五層五階で、本丸の北東隅に置かれて二の丸の堀と連携し、本丸の前面にあたる東側に睨みを利かせた。発掘調査では本丸から指月伏見城と同様の金箔瓦が出土したが、金箔瓦は豊臣政権の城郭政策において政略上特別な地位にある城に用いられるものであり、このことから沼田城は他の金箔瓦の城と合わせて関東の徳川家康を抑えるための城であったことがわかる。

信幸改め信之は関ヶ原の戦い後に昌幸の上田領を与えられ、沼田領と合わせた上田藩が成立した。信之は引き続き沼田城を本拠としたが慶長20年（1615年）に上田城に移り、沼田城には信之の長男信吉が入った。
元和8年（1622年）に信之は松代城に移って松代藩が成立し、沼田領はそのまま真田氏の所領として信吉が治めた。
明暦4年（1658年）には真田信直が起こしたお家騒動により沼田藩として独立したが、実高3万石（6万国）を14万千石と幕府に報告し領民に負担を強いた。この悪政により天和元年（1681年）に信直は改易され、翌年に沼田城も破却された。