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こうして神聖ローマ帝国最大の家門となったシュタウフェン家は、本拠地シュヴァーベンの他にドイツ王の伝統的な支配領域も受け継いだため、シュタウフェン城に常在していたわけではなかった。
確認できる範囲では1181年にフリードリヒ・バルバロッサがシュタウフェン城に滞在し、その子でドイツ王となったフィリップの妃イレーネーがシュタウフェン城で亡くなっている。
シュタウフェン家はフリードリヒ・バルバロッサの子ハインリヒ6世の急死後、ヴェルフェン家のオットー4世に一時帝位が渡ったが、ハインリヒ6世の子フリードリヒ2世の代で再び帝位についた。
しかしフリードリヒ2世の子コンラート4世が急死して神聖ローマ帝国は大空位時代となり、その子コンラーディンや弟マンフレーディがシャルル・ダンジューに討たれ、フリードリヒ2世の庶子エンツォも後継者ができないまま死去したため、シュタウフェン家の男系は断絶した。

シュタウフェン城は1288年にハプスブルク家のドイツ王ルドルフ1世の所有となり、帝国にとって象徴的・戦略的に重要な存在となった。そのためヴュルテンベルク伯との間で争奪戦が繰り広げられ、1372年にシュタウフェン城はヴュルテンベルク伯の手に渡った。
この14世紀の間に、他の「シュタウフェン」と区別するため「ホーエンシュタウフェン」と呼ばれるようになり、以後家名を「ホーエンシュタウフェン家」、城名は「ホーエンシュタウフェン城」と称されるようになる。
1519年、ヴュルテンベルク公はシュヴァーベン同盟によってホーエンシュタウフェン城から追放され、ゲオルク・シュタウファーがホーエンシュタウフェン家の子孫としてホーエンシュタウフェン城の所有権を主張した。
しかしシュヴァーベン地方の農民反乱から始まったドイツ農民戦争中の1525年、ホーエンシュタウフェン城は農民軍に攻撃され、徹底的に破壊された。その後1560年にはヴュルテンベルク公クリストフが廃墟となったホーエンシュタウフェン城をさらに取り壊し、その石をゲッピンゲンへと運んでいる。
その後もホーエンシュタウフェン城は放置され、1736年にヴュルテンベルク公カール・アレクサンダーが城跡に新たな要塞を築く計画を立て、わずかに残っていた中世の遺構も取り除かれた。
1938年になってゲッピンゲンのオーバーホーフェン教会堂で1470年頃のものとされる壁画が修復され、当時のホーエンシュタウフェン城の姿が知られるようになった。また1936～1938にかけて行われた発掘調査によって、城壁の一部も発見されている。